天皇賞（秋）を目前に、時代を彩るウマ娘達が集結した。伝説のGⅠとされる天皇賞（秋）が始まろうとしていた。

危険度Sランク『旧I水門』に挑むため、廃ラブホテルにて卒業生を回収することにした夜宵たち。その卒業生は花魁の霊であるらしく、男性である螢多朗が単身で乗り込むが……。

村雨の指示に従って強くなった獅子神。しかし、電撃の数では追い込まれていた……タッグバトル『ライフ・イズ・オークショニア』はついに決着。

蘇我正業と豪兜命のコンビをギャンブルで倒し、金を回収することに成功した芽亜里。次は文芸部を奪取しようと目論むが、そもそもギャンブルのテーブルに立とうとしない神々廻。さて、芽亜里はどう動くか。

マヒルの行き先が北海道だと分かった夜守は、修学旅行の行き先が北海道だったことを思い出し、久しぶりに通学することにするが……。

敵であるドマと会敵するも、他の祝福者達の介入もあり、拘束されてしまったアグニ。死なないアグニを処分すべく海へ運ぶが、道中で謎の女・トガタに助けられる。